此时他又一次遇到了当年那个面具男，也就是带土。带土自称是晓组织的首领，要和他一起诛灭宇智波一族，并搜集一些写轮眼，鼬提出了条件：“不许对木叶村和佐助出手。”

夜晚，行动开始，鼬和带土联手，对宇智波一族展开了刺杀，而自己的父亲正是最棘手的目标。但富岳得知鼬的想法后释然了，将宇智波的未来托付给佐助或许是条行得通的道路，他不想与儿子为敌，主动选择了死亡。看到鼬无法对自己下手，富岳说：“和你相比，我们的痛苦只有一瞬，虽然想法不同，我们依然为你骄傲。”他所指的骄傲应该是鼬仍然为家族谋求了复兴的道路，最后鼬在痛哭中杀死了父母。

鼬背叛家族，杀害亲人，他做错了吗？宇智波被灭族必然是个错误，大家会很自然的将错误归结于执行者。但在看透事件的前因后果后，我们会发现真正错的不是鼬，而是木叶和宇智波，是他们让鼬别无选择。

有些观众觉得后来佐助向木叶复仇是失了智，但结合这段剧情，木叶高层正是逼他哥哥灭族的元凶，佐助会恨木叶是人之常情。

刺杀结束后，佐助放学回家，被这幅惨状吓得窒息。在看到哥哥后，他终于感到了安心，但鼬却说：“愚蠢的弟弟啊…”接着用幻术让他看到了屠杀的全程。巨大悲痛的刺激下，佐助开启了写轮眼，鼬却对他说：“现在的你还没有被杀的价值，等拥有和我一样的眼睛后，再到我面前来！”

鼬把自己深爱的弟弟远远的推开了，这是计划的最后一步：让佐助只恨自己，不恨木叶，让他不明真相的长大。等有朝一日佐助开启了万花筒，就将自己的眼睛给他，让他建立一个与从前的恩怨没有任何瓜葛的宇智波一族。

但这件事，鼬错了，他把自己的弟弟想得太软弱。他以为自己能背负所有责任，但对弟弟造成的伤害，他背负不了。佐助确实不明真相，但失去全部亲人的仇恨他又怎能放下？从那一夜起，佐助便走上了复仇的道路，无论对象是谁。

之后三代火影和团藏赶到宇智波家族，搜救幸存者并回收遗体，鼬悄然出现在团藏面前，给了他临别的警告：“如果你敢对佐助出手，我就把村子的机密全部泄露给敌国。”他要让团藏知道，佐助在他心中比村子更重要。接着他密会了三代火影，三代问他：“今后木叶将视你为叛忍，列入s级通缉，你有什么打算？”鼬回答：“行动中我和晓的首领做了交易，那人答应过不会对木叶出手。我会加入晓，确保他信守承诺。”但他其实已经无处可去了。

在带土的引导下，鼬来到了晓的据点，他狠下心在护额上划了一刀，彻底告别了木叶忍者的身份，成为了代号“朱雀”的晓组织成员。世界上知道真相的人，只有带土和木叶的四位高层。

鼬在晓组织的生活比他在木叶时轻松很多，他的几任搭档，一位是曾舍命保护自己的枇杷十藏，一位是老相识大蛇丸，一位是打从心里敬重他的干柿鬼鲛。晓的成员们也都很有趣，不过偶尔还是会有摩擦，比如和大蛇丸搭档时，大蛇丸曾想夺取他的写轮眼，却败于他的幻术；初遇迪达拉时，他的幻术又让小迪差点自爆。但总的来说，晓组织还是个和谐有害的大家庭。不过鼬毕竟是木叶的卧底，所以他并未帮晓做些什么，在与鬼鲛捕捉四尾人柱力时，他都是让鬼鲛单挑的。

多年后，晓组织收到一个消息，大蛇丸袭击了木叶村，三代火影战死。鼬听说后立刻赶往木叶，他曾拜托三代火影保护他弟弟，现在三代死了，他怕有人会对佐助不利。回到村子后，鼬先去吃了串他小时候最爱的三色团子，可惜物是人非，自己身边的不是小女友，而是鬼鲛

吃团子时，鼬被卡卡西认出了。这个当年在暗部一起执行任务的队长，对他再熟悉不过。卡卡西并不知道当年的真相，以为鼬只是个背叛家族、背叛村子的叛徒，但他清楚鼬的强大，于是让身边的阿斯玛和红去拖住鼬，自己联系了阿凯增援。

鼬轻易反弹了红的幻术，用月读制服了卡卡西，看到凯后，他找了个“不想发动战争”借口便带着鬼鲛撤退了。他的目的已经达到，提醒木叶的那几个老狐狸，他还活着。

不过既然回到木叶，他当然想看看多年未见的弟弟。看到长大后的佐助，鼬终于安心，但看到他还只是二勾玉写轮眼，鼬又感到失望。长年背负的压力和万花筒写轮眼的消耗早已压垮了鼬的身体，他担心自己坚持不到佐助开万花筒的时候。于是鼬继续扮演佐助的仇人，用月读进一步刺激他，大概是想让他进化成三勾玉…但佐助只是昏了过去。

这时鼬注意到佐助身边的少年——九尾人柱力鸣人，看到他拼命想要救佐助的样子，鼬若有所思。这时自来也出现，鼬不想和他交手，用天照打破蛤蟆嘴束缚术逃走了。鼬此行的目的已经全部达到，甚至还有额外收获，他从鸣人身上看到了另一种可能。